1920 წელს დიმიტრი შევარდნაძის თაოსნობით თბილისში ეროვნული გალერეა დაფუძნდა. ამ ფაქტს აღფრთოვანებით შეხვდა იმდროინდელი საზოგადოება, რამაც განსაზღვრა კიდეც გალერეის შემდგომი ბედი: საზოგადოების მხრიდან გამოვლენილი ინტერესის, მხარდაჭერისა და გალერეის მესვეურთა ძალისხმევის შედეგად ეროვნული გალერეა ერთ-ერთ უმნიშვნელოვანეს კერად იქცა, სადაც ქართული კულტურის ძეგლთა თავმოყრა დაიწყო.
1932 წლის 5 აგვისტოს რესპუბლიკის მთავრობის დადგენილებით ეროვნული გალერეის რეორგანიზება მოხდა და მის ბაზაზე სახვითი ხელოვნების მუზეუმი დაფუძნდა, სადაც თავი მოიყარა საქართველოს საისტორიო საეთნოგრაფიო და ქართველთა შორის წერაკითხვის გამავრცელებელი საზოგადოებების, აგრეთვე თბილისის უნივერსიტეტის ძველი ქართული ხელოვნების კოლექციებმა.
1933 წელს მუზეუმისათვის მეტეხის ტაძრის მიმდებარე ტერიტორიაზე გამოიყო შენობა, რის გამოც მომდევნო წლებში მას ხელოვნების მუზეუმ "მეტეხად" მოიხსენიებდნენ. მუზეუმის პირველი დირექტორი გახლდათ დიმიტრი შევარდნაძე.
1945 წელს ექვთიმე თაყაიშვილის ღვაწლით საქართველოს 1921 წელს მენშევიკური მთავრობის მიერ საფრანგეთში გატანილი ეროვნული საგანძური დაუბრუნდა, რომლის დიდი ნაწილიც ხელოვნების მუზეუმს გადაეცა.
1950 წლიდან მუზეუმი ხელოვნების სახელმწიფო მუზეუმად იწოდებოდა. ამავე წელს მას გადასცეს შენობა, რომელშიც დღემდეა განთავსებული. ეს გახლავთ რუსული ამპირის სტილის ნაგებობა, რომელიც 1838 წელს აშენდა და მასში ხანგრძლივი დროის განმავლობაში სასულიერო სემინარია იყო განთავსებული.
მუზეუმის შემდგომი აღმავლობა მნიშვნელოვანწილად დაკავშირებულია მისი დირექტორის, აკადემიკოს შალვა ამირანაშვილის სახელთან.
2004 წლიდან შალვა ამირანაშვილის სახელობის ხელოვნების მუზეუმი საქართველოს ეროვნული მუზეუმის ნაწილია და მიმდინარე რეფორმების პირობებში კვლავაც განაგრძობს კოლექციების ექსპონირებას, კვლევასა და დაცვას.
მუზეუმის საგანძურში გამოფენილია ქართული ჭედური და ფერწერული ხატები, ტიხრული მინანქრის, საიუველირო ნაკეთობების, მხატვრული ქსოვილებისა და ნაქარგობის უნიკალური ძეგლები. მნახველთა ყურადღებას იპყრობს ძველი ქართული კედლის მხატვრობის ნიმუშები, ქართველ მხატვართა შედევრები, რუსული, ევროპული თუ აღმოსავლეთის ქვეყნების ხელოვნების ძეგლები.
